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Science Advances | 康乐院士团队发现飞蝗黑-棕警戒体色的形成机制
发表日期: 2023-08-24 来源:
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  动物能根据不同的环境条件改变体色,这有助于它们适应复杂多变的环境并避免天敌的捕食,从而提高生存和繁殖的机会。在野外,人们经常看到蝗虫是绿色的,这种保护色能让它们很好地融入周围的绿色植物中,避免被天敌发现。然而,当蝗虫聚集在一起,种群密度较高时,它们的体色会逐渐变成背部黑色,腹面棕色的鲜明对比色图案(图1)。

 

1. 飞蝗(Locusta migratoria)绿色的散居型(左)和黑-棕色的群居型(右)

  蝗虫从散居到群居的体色变化体现了它们对环境的高度适应性。当鸟类等天敌遇到这两种体色的蝗虫时,它们往往倾向于捕食绿色的个体,而避开显眼的黑-棕对比色个体。这种对比色就构成了飞蝗的警戒色(图2)。那么,飞蝗背部的黑色是如何形成的呢?几年前,康乐院士团队发现,飞蝗背部的黑色并不是常见的黑色素沉积造成的,而是由β-胡萝卜素结合蛋白(βCBP)与β-胡萝卜素形成的红色复合物在散居型飞蝗表皮绿色的基础上叠加而成(Yang ML et al., 2019)。这种从绿色到黑色的体色变化完全符合物理学三原色的规律。βCBP就像一支画笔,随着种群密度的增加,它蘸取了红色颜料β-胡萝卜素,在绿色飞蝗身上进行涂色,使其颜色从绿色转变为黑色。然而,群居型飞蝗除了背部的黑色之外,它们的腹面呈现棕色,这种明显的黑-棕警戒色图案的形成及其调节机制并不清楚。 

2. 群居型飞蝗呈现背黑-腹棕的警戒色

  为了进一步探究飞蝗黑-棕警戒体色的形成机制,康乐院士团队首先寻找与警戒体色形成相关的基因,通过分析群居型飞蝗黑色和棕色表皮蛋白的组成,发现βCBP在飞蝗黑-棕体色的形成中起着关键作用。不同分布量的βCBP-β-胡萝卜素复合物决定了飞蝗黑色背面和棕色腹面的体色差异,其中棕色表皮中的βCBP-β-胡萝卜素分布量显著高于黑色表皮。进而调查了飞蝗体内调控βCBP差异表达的调节因子,发现bZIP类转录因子ATF2在其中发挥重要作用。ATF2主要分布在黑色表皮的细胞质中,而在棕色表皮中主要在细胞核中富集,这种定位的差异是由ATF2丝氨酸位点磷酸化所导致。随后通过基因表达,遗传突变和抑制剂处理等实验发现PKC信号通路能够磷酸化ATF2 Ser327并促进βCBP的转录。当研究团队敲降PKCα后,βCBP的表达受到了抑制,导致群居型飞蝗的体色由黑-棕警戒色转变成了绿色保护色。这种调控机制与飞蝗种群密度密切相关,随着飞蝗种群密度的增加,飞蝗的体色也会发生变化,其中内在调控过程是PKCα响应高种群密度快速激活并磷酸化ATF2 Ser327,促使ATF2进入细胞核,与βCBP启动子结合并激活其转录。ATF2在黑色和棕色表皮中的磷酸化水平差异导致了背面和腹面βCBP的分布量的不同,最终使群居型飞蝗呈现黑色背面和棕色腹面的警戒体色(图3)(Kang XL & Yang ML et al., 2023)。 

 

3. ATF2磷酸化和βCBP表达的空间差异调控了群居型飞蝗的警戒体色

  飞蝗体色的研究具有重要的生物学意义。许多昆虫拥有绿色体色,其形成机制可能与飞蝗类似,即由黄色和蓝色组合形成。然而,黑色体色的形成有许多不同的机制,大部分是黑色素和眼色素沉积造成的。飞蝗则通过βCBPβ-胡萝卜素形成的红色复合物与其他色素叠加来产生组合型的黑色,这使其具有独特性。在群居型飞蝗中,βCBP表达和ATF2磷酸化的空间差异信号指令对其黑色背面和棕色腹面警戒色的构成至关重要。这表明动物可以通过精确控制色素沉积量,来实现不同体色图案的形成,揭示了警戒体色的环境适应性进化以及群体防御中的生存策略。 

  群居型飞蝗利用其黑-棕警戒体色与嗅觉信号苯乙腈以及毒素氢氰酸协同作用(Wei et al., 2020),通过视觉和嗅觉感官的联合刺激增强其警戒效果。此外,除了警示捕食者,群居型飞蝗的鲜艳体色也有助于同类间的相互识别,从而维持庞大的蝗群。在昆虫界中,随着种群密度的增加,昆虫体色变黑是一种普遍现象,因此,这一规律的发现对于揭示因种群密度变化而产生的体色变化具有重要意义,对于害虫的预测预报也具有重要的实践价值。 

  该研究以“Spatially differential regulation of ATF2 phosphorylation contributes to warning coloration of gregarious locusts”为题,于2023823日在Science Advances期刊在线发表,蒙住闺蜜眼睛换老公博士后康新乐和首都师范大学生命科学学院杨美玲副教授为本文共同第一作者。 

 

原文链接:https://doi.org/10.1126/sciadv.adi5168

参考文献:

M. L. Yang, Y. L. Wang, Q. Liu, Z. K. Liu, F. Jiang, H. M. Wang, X. J. Guo, J. Z. Zhang, L. Kang, A β-carotene-binding protein carrying a red pigment regulates body-color transition between green and black in locusts. eLife 8, e41362 (2019).

J. N. Wei, W. B. Shao, M. M. Cao, J. Ge, P. C. Yang, L. Chen, X. H. Wang, L. Kang, Phenylacetonitrile in locusts facilitates an antipredator defense by acting as an olfactory aposematic signal and cyanide precursor. Sci. Adv. 5, eaav5495 (2019).

X. L. Kang, M. L. Yang, X. S. Cui, H. M. Wang, L. Kang, Spatially differential regulation of ATF2 phosphorylation contributes to warning coloration of gregarious locusts. Sci. Adv. 9, eadi5168 (2023).

 
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